Symsagittifera roscoffensis

Dès 1879, à la Station Biologique de Roscoff fondée par Henri de Lacaze-Duthiers, le biologiste britannique Patrick Geddes[1] s'interrogeait sur la nature du composé vert d'un acoele local qu'il nommait Convoluta schultzii. Il décrit succinctement des « cellules-contenant-de-la-chlorophylle » et la présence d'amidon associé « comme dans les granules de chlorophylle des plantes ».

En 1886, Yves Delage[2] (second directeur de la Station Biologique de Roscoff) publia une étude histologique approfondie décrivant (entre autres) le système nerveux et les organes des sens du même acoele roscovite Convoluta schultzii. Dans cet article Delage s'interroge aussi sur "la nature des zoochlorelles (i.e. les micro-algues)"  : « sont-elles de vraies algues ? » - « d'où viennent-elles ? » - « Quelles sont les relations symbiotiques qui les unissent à leur commensal ? »

En 1891, Ludvig von Graff, zoologiste allemand de l'université de Gratz et spécialiste des acoeles entreprend une redescription taxonomique de l'acoele roscovite ^, à la Station Biologique de Roscoff[3]^,[4]. Ses travaux mettent en évidence une confusion taxonomique dans les précédents travaux de Geddes et de Delage[1]^,[2] : "... les recherches faites à Roscoff et sur les côtes de l'Adriatique m'ont montré que la Convoluta verte de l'Adriatique (Convoluta schultzii) ... est spécifiquement différente de la Convoluta verte de Roscoff. J'ai conservé à la première forme le nom ancien Convoluta schultzii ; à la seconde je donne le nom de Convoluta roscoffensis." Le nom d'espèce roscoffensis est ainsi un hommage rendu à la Station Biologique de Roscoff et Henri de Lacaze-Duthier. Dans cet article, von Graff écrit également à propos des "zoochlorelles" (i.e. les micro-algues) « Quoiqu'elles dérivent sans aucun doute d'algues... elles représentent cependant, dans leur état d'adaptation actuel, un tissu propre du ver : son tissu d'assimilation »[5].

Première de couverture de l'ouvrage publié en 1912 par Keeble sur la biologie du partenariat Convoluta roscoffensis et ses micro-algues

C'est dans un ouvrage académique intitulé Plant-Animals publié en 1912 par Frederick Keeble, le co-découvreur de la nature et l'origine des micro-algues que sont compilés un ensemble de travaux décrivant la relation symbiotique spécifique entre Convoluta roscoffensis et ses partenaires photosynthétiques dans ses tissus[6].

On notera également que Luigi Provasoli, un micro-algologue pionnier dans l'art d'isoler et de cultiver des micro-algues a maintenu pendant plusieurs années, entre 1965 et 1967 à New-York (Haskins Laboratories, maintenant dans le Connecticut) des générations de S. roscoffensis directement reçues de la Station Biologique de Roscoff[7]. Ainsi des générations de juvéniles non-symbiotiques ont vu le jour à New-York et ont été utilisés pour tester la spécificité d'association entre S.roscoffensis et différentes espèces de micro-algues.

Un siècle après sa description formelle, en 1991, grâce aux techniques de la biologie moléculaire et aux outils émergents de la bioinformatique, la phylogénie des acoeles a été revisitée et modifiée : la Convoluta verte de Roscoff, Convoluta roscoffensis est devenue Symsagittifera roscoffensis, le ver de Roscoff[8].

Symsagittifera roscoffensis vit dans la zone de balancement des marées, préférentiellement dans un substrat sableux, pauvre en matière organique. L'accumulation de cette dernière génère des conditions réduites, hypoxiques ou anoxiques, qui favorisent le développement de bactéries anaérobiques libérant des composés tel l'hydrogène sulfuré (H₂S) incompatibles avec les besoins en oxygène du ver.

Les rythmes circatidaux (alternance dynamique des marées hautes et basses) influencent le comportement de ces animaux qui migrent verticalement à chaque marée : à marée montante (le flot) les colonies s'enfoncent dans le sable, elles remontent à la surface au début du jusant et deviennent visibles dans les écoulements d'eau de mer (lignes des sources). La granulométrie du sable est un facteur important car elle conditionne la facilité des mouvements verticaux des vers. Ces derniers restent toujours en contact avec l'eau de mer interstitielle lorsque les lignes de source se tarissent au cours de la marée descendante, et sont également protégés (enfouis dans le sable) à marée montante, des effets dispersifs des vagues[9].

Les motifs verts qui s'alignent sur les lignes de sources (résurgences / écoulements / suintements de l'eau de mer à marée descendante) sont des colonies de plusieurs millions d'individus de Symsagittifera roscoffensis qui résident dans une fine pellicule d'eau, exposés au soleil.

Les colonies sont implantées sur la partie supérieure de l'estran qui est l'étage le moins longtemps recouvert d'eau pendant le cycle de la marée. Les colonies de S. roscoffensis sont donc à cet endroit exposées à la lumière le plus longtemps permettant de maximiser l'activité photosynthétique des micro-algues partenaires. La lumière est un facteur biotique essentiel puisque l'activité photosynthétique des algues in hospite (c'est-à-dire, à intérieur de l'hôte) est l'unique source de nourriture pour le ver qui les héberge.

Les travaux de Louis Martin font référence à la présence de S. roscoffensis dans les lignes de sources à marée basse les nuits très éclairées par le reflet du soleil sur la lune[10]. Ce dernier a également montré que les vers, en captivité au laboratoire, se rassemblent majoritairement à la surface du récipient quand la marée est basse et migrent au fond quand la marée est haute. Dans les enceintes thermo- et photo-régulées où les vers ne perçoivent pas physiquement la marée montante ou descendante, cette oscillation verticale persiste pendant 4 à 5 jours puis est perdue progressivement et se traduit in fine par une occupation aléatoire de l'espace dans le récipient.

Un autre mouvement caractéristique de l'espèce, parfois observé dans les flaques d'eau de mer et au laboratoire, rassemble des centaines voire des milliers d'individus qui réalisent une procession circulaire. Des travaux de modélisation montrent que ce comportement social est auto-organisé et qu'il est initié par le mouvement d'un individu qui entraîne les vers à sa proximité ayant pour effet de propager le mouvement à une densité de plus en plus importante de vers qui se meuvent de manière coordonnée. Symsagittifera roscoffensis est ainsi un modèle qui permet d'étudier et comprendre comment un comportement individuel peut entraîner un comportement collectif[11].

Dès 1924, des zoologistes ont observé le comportement de S. roscoffensis en réaction à l'acidification de son milieu[12]. Après une diffusion forcée du gaz CO₂ (dioxyde de carbone) dans de l’eau de mer, la concentration en CO₂ dissout augmente jusqu'à saturation du milieu et génère de l’acide carbonique et libère un ion H⁺ (CO₂+ H₂O ↔ H⁺ + HCO₃^-). L’augmentation des ions H+ entraîne une diminution du pH et donc une augmentation de l’acidité. Sous l'effet de la diminution brutale et prononcée du pH, S. roscoffensis se contracte, tourne sur lui-même, puis expulse graduellement ses partenaires algaux. Le ver perd progressivement sa couleur verte et généralement, meurt au bout de quelques heures. Cette expérience mime les effets de l'acidification de l'océan qui est aujourd’hui la conséquence majeure (avec l'élévation des températures) des activités anthropiques et notamment de la combustion des énergies fossiles qui génère de très fortes concentrations de CO₂. Ce système photosymbiotique S.roscoffensis / T. convolutae permet d'explorer et d'évaluer l'effet de l'acidification sur les espèces photosymbiotiques océaniques dont les plus emblématiques sont les coraux[13]. Le blanchissement des coraux qui résulte majoritairement de l'élévation de la température des océans mais qui est aggravée avec l'acidification se traduit par la dissociation du partenariat algues/animal entraînant l'expulsion des algues. Bien qu'il puisse être réversible, le blanchissement est une illustration directe des modifications environnementales qui menacent de plus en plus de récifs coralliens et les nombreuses espèces associées.

Le ver adulte mesure environ 4 à 5 mm. Dans la partie antérieure (la tête), on distingue un statocyste ou otholithe : un gravito-senseur qui permet au ver de s'orienter dans l'espace et de montrer un géotropisme négatif (un stimulus mécanique contre la paroi d'un tube contenant des vers déclenche leur descente/plongée active vers le fond du tube).

À gauche : extrémité antérieure ("tête") de Symsagittifera roscoffensis - on y voit clairement les micro-algues vertes et au centre on distingue le statocyste (circulaire) flanqué de 2 photorécepteurs (tâches marrons à équidistance du statocyste). À droite, en haut : détail du statocyste. À droite en bas : les 2 photorécepteurs sont indiqués par des flèches jaunes.

Le ver possède deux photo-récepteurs qui flanquent le statocyste : la perception de la lumière permet au ver de se diriger vers des environnements éclairés : on parle de phototropisme positif. Cette adaptation maximise vraisemblablement la probabilité de rencontre entre la micro-algue libre et le juvénile non-symbiotique qui présente aussi ce phototropisme positif. S. roscoffensis, exposé à différentes intensités lumineuses a tendance à se diriger et s'exposer à des intensités plus fortes que celles auxquelles les micro-algues libres réalisent une photosynthèse optimale[14]. D'autres travaux ont montré expérimentalement que s'il a le choix, le ver photosymbiotique évite de s'exposer à des conditions lumineuses extrêmes : soit trop faibles, soit trop fortes. Dans son environnement, on soupçonne qu'un enfouissement temporaire permet d'échapper à des intensités trop fortes, photoinhibitrices[15].

Ce ver possède un système nerveux central (cerveau) et périphérique[16]. Lorsque l'on ampute la partie antérieure ("la tête" contenant le cerveau), on observe une capacité de régénération de l'intégralité du système nerveux central en une vingtaine de jours avec une récupération conjointe du comportement normal. Cependant les différentes fonctions biologiques ne sont pas régénérées à la même vitesse : si le phototropisme - associé à la régénération des photorécepteurs - est récupéré rapidement, le géotropisme - associé à la régénération du statocyste - n’est pas récupéré avant plusieurs semaines[17].

S. roscoffensis ne possède pas de système circulatoire sanguin : la diffusion de l'oxygène à travers les tissus est passive. À noter qu'une partie de cet oxygène provient également de l’activité photosynthétique de l'algue.

La surface de l'animal est abondamment ciliée et parsemée de nombreuses glandes sécrétant du mucus qui fournit un réseau physique permettant aux vers de se déplacer dans les suintements d'eau de mer. Une étude approfondie sur le comportement de S. roscoffensis in situ explique que la seule possibilité pour le ver de se déplacer à l'horizontale est de confectionner un support (invisible à l’œil nu) qui n'est autre qu'une matrice synthétisée à partir de mucus sécrété. En observant de près, on constate que les animaux ne glissent pas directement sur le sable mais "donnent l'impression de glisser sur une surface invisible"[18]. L'auteur de cette étude a émis l'hypothèse que les animaux, se déplaçant "au dessus" du substrat sableux, recevraient également plus de lumière par réflexion des rayons lumineux, profitant de davantage de photosynthèse et par conséquent de transferts de molécules nutritives à destination du ver.

Le mucus sécrété constitue aussi une interface (biofilm) entre l'animalgue et son environnement. Des populations bactériennes spécifiques s'y développent et semblent être hébergées et intimement impliquées dans la biologie du ver.

Ce triptyque (animal+micro-algues+consortium bactérien) illustre bien le paradigme de l'holobionte qui explique qu'un organisme (animal ou végétal) est une association complexe et dynamique impliquant des populations microbiennes nécessaires au développement, à la croissance et par extension à la vie de l'organisme.

S. roscoffensis ne possède pas de système digestif et ce, à aucun moment de son développement. On trouve néanmoins sur sa partie ventrale un orifice considéré comme « une bouche » qui lui permet d'ingérer (sans digérer) les micro-algues Tetraselmis convolutae[19]. Ce dernier donne accès à un syncytium digestif par lequel la future micro-algue in hospite est d'abord vacuolisée (elle perd ses flagelles et sa thèque) puis transite pour être finalement localisée sous l'épiderme de l'animal sans être internalisée dans les cellules mais en contact et entre les cellules du ver.

A gauche un adulte S. roscoffensis gravide : le chapelet blanc sont des ovocytes matures qui seront rapidement fécondés. Chaque adulte gravide dépose les ovocytes fécondés dans un cocon translucide dans lequel se développent entre 10 et 20 embryons.

Symsagittifera roscoffensis possède également un système musculaire composé d'un réseau complexe de fibres musculaires transversales, longitudinales, circulaires et dorsaux-ventrales.

Ce ver est hermaphrodite mais ne s'autoféconde pas : il doit s'accoupler avec un partenaire pour se reproduire. Les spermatozoïdes matures sont produits à l'extrémité postérieure de l'animal. Les ovocytes sont fécondés par les spermatozoïdes des partenaires qui sont stockés, après accouplement, dans une spermathèque. Cette spermathèque est reliée aux ovocytes par un canal. Chaque individu gravide va produire à partir du mucus qu'il sécrète abondamment un cocon transparent dans lequel sont libérés les ovocytes fécondés. Les embryons dont le nombre varie et peut atteindre une vingtaine, se développent de façon synchrone. Au laboratoire et selon les conditions d'élevage, au bout de 4 à 5 jours, les juvéniles éclosent, s'échappent du cocon et commencent leur quête du partenaire photosynthétique. S'il n'y a pas ingestion de la micro-algue, les juvéniles non-symbiotiques, au laboratoire, meurent au bout d'une vingtaine de jours.

En 1886, Yves Delage[2] s'interroge sur la simplicité du plan d'organisation de l'acoele : est-il la conséquence d'une perte, de régressions de caractères au cours de l'évolution ou les acoeles ont-ils conservé, pour certains caractères, un plan d'organisation ancestral ? Ces vers plats furent d'abord assimilés à des Turbellariés au sein de l'embranchement des plathelminthes, principalement sur la base de ressemblances morphologiques. Après de nombreuses études phylogénétiques et phylogénomiques ces vers acoeles ont été placés au sein du sous-embranchement des Acoelomorpha du phylum Xenacelomorpha[20].

La position phylogénétique des acoeles est instable et a fait l'objet de nombreuses discussions : des arguments les positionnent à la base des bilatériens, avant la dichotomie deutérostomiens/protostomiens, alors que d'autres les placent plutôt à la base des deutérostomiens. Quelle que soit leur position phylogénétique au sein des métazoaires, les acoeles pourraient avoir conservé certains caractères ancestraux des animaux à symétrie bilatérale au cours de l’évolution et représentent ainsi un objet d'étude qui aiderait potentiellement à mieux comprendre la diversification des plans d'organisation chez les animaux à symétrie bilatérale.

Ni Geddes (1879), qui a observé la présence d'amidon et de chlorophylle dans les cellules vertes présentent dans les tissus, ni Delage (1886) et Haberlandt (1891) n'avaient pu formellement identifier leur origine et leur nature, suspectant cependant des micro-algues.

Cette planche représentant divers phénotypes de Tetraselmis convolutae - dont la forme libre flagellée - est extraite d'un article publié en 1907 par F. Keeble et F.W. Gamble intitulé The origin and nature of the green cells of convoluta roscoffensis (Planche 14) dans la revue Quaterly Journal of Microscopical Science vol 51. p 167 - 219.

En 1901, à Roscoff, William Gamble et Frederick Keeble commencèrent à étudier ces cellules vertes in hospite et tentèrent de les isoler et les mettre en culture - en vain. En 1905, ils observèrent des juvéniles non-symbiotiques qui verdissaient alors que ces derniers avaient éclos à partir de cocons, initialement pondus dans de l'eau de mer non-filtrée, mais transférés et incubés dans de l'eau de mer filtrée : ils firent l'hypothèse que le facteur infectant les juvéniles et conférant la couleur verte se trouvait probablement sur la surface ou à l'intérieur du cocon.

Dans une seconde expérience, ils prélevèrent des cocons vides (post-éclosion) initialement contenus dans de l'eau de mer non-filtrée puis les transférèrent et les laissèrent incuber dans de l'eau de mer filtrée. Au bout de 3 semaines, ils observèrent dans l'eau de mer filtrée un verdissement de ces cocons et l'accumulation d'organismes unicellulaires verts et flagellés. Cette expérience permit d'isoler ces micro-organismes verts. Les observations microscopiques de ces cellules montrèrent des caractéristiques des micro-algues dont celle (entre autres) de présenter une coloration violette après traitement à l'iode, révélant la présence d'amidon, diagnostic d'activité photosynthétique. La mise en contact entre des juvéniles non-symbiotiques, élevés en conditions stériles, avec ces cellules vertes flagellées permit d'induire la photosymbiose : ces travaux fondateurs démontrèrent que les cellules vertes in hospite étaient en fait des micro-algues flagellées à l'état libre et qu'elles étaient le facteur "infectant" à l'origine de la coloration verte des adultes (absente chez les juvéniles non symbiotiques)[21]. Ainsi, il n'y a pas de transmission verticale des symbiontes (transmis par les géniteurs) mais une acquisition horizontale à chaque nouvelle génération (i.e. les symbiontes sont dans l'environnement).

Tetraselmis convolutae appartient à la classe Chlorodendrophyceae au sein de la division Chlorophyta. Cette algue possède des caractéristiques remarquables, dont quatre flagelles, une thèque (enveloppe polysaccharidique) et une vacuole (stigma ou "eyespot") qui contient des molécules photo-réceptrices. T. convolutae vit à l'état libre dans la colonne d'eau mais est principalement benthique. Ainsi, in hospite, l'algue ne présente pas le même phénotype qu'à l'état libre : elle n'a plus ses flagelles, sa thèque et le stigma. C'est cette différence qui n'a pas permis à Geddes, Delage et Haberlandt de déduire que les cellules vertes dans les tissus pouvaient être des micro-algues.

Peu de travaux décrivent la nature trophique des échanges entre l'animal et ses partenaires photosynthétiques. L'activité photosynthétique permet de fournir en plus de l'oxygène divers composés organiques de types acides aminés, protéines, et polysaccharides[22].

Juvénile Symsagittifera roscoffensis (environ 1/2 millimètre de long) à un stade précoce de la mise en place de la symbiose

Les micro-algues recyclent l'acide urique issu du métabolisme azoté du ver pour la synthèse de leurs acides aminés/protéines. L’assimilation de l’acide urique par S. roscoffensis a très tôt attiré l’attention des expérimentateurs dont Louis Destouches alias Louis Ferdinand Céline qui a effectué des travaux sur la physiologie de ces animaux et qui a conclu en 1920 « qu’il est donc très probable que les échanges symbiotiques aboutissent à la transformation de l’acide urique en aliment azoté pour les zoochlorelles »[23]. Douglas a formellement montré que l’acide urique endogène du ver (issu de son métabolisme) constitue une source d’azote pour les micro-algues et que les juvéniles non-symbiotiques contiennent des cristaux d’acide urique qui disparaissent 15 à 20 jours après l'établissement de la symbiose[24]. Cependant, l'auteure propose que de l’acide urique exogène n’est pas utilisé par le ver et que si sa concentration dans le milieu diminue au cours du temps c’est à cause d’une activité bactérienne associée aux animaux.

A proximité de résurgences riches en nitrate, dans des zones intertidales où vivent des S. roscoffensis, les vers sont capables d'assimiler d'importantes quantités de nitrate en fonction de l'exposition et l'intensité de la lumière. Cette quantité est dix fois supérieure à celle absorbée par l’algue à l’état libre. Ainsi, S. roscoffensis pourrait être un intercepteur important de nitrate[25].

Dans les tissus de l'animal, la micro-algue produit un composé soufré, le DMSP (diméthylsulfopropionate), qui diffuse également dans le milieu extérieur. Ce composé est généralement dégradé enzymatiquement par des DMSP-lyases en acide acrylique et DMS (Diméthylsulfure). Cependant aucune activité DMSP-lyase n’a été mesurée dans des cultures de Tetraselmsis convolutae seules. L’hypothèse d’une activité DMSP-lyase bactérienne a été avancée pour expliquer la présence de DMS et d'acide acrylique au sein des colonies de S. roscoffensis[26]. Il est vraisemblable que le mucus de roscoffensis (comme le mucus d’autres animaux photosymbiotiques tels les coraux) héberge des populations bactériennes spécifiques possédant des DMSP-lyases. Le DMSP est un composé soufré présentant entre autres, une propriété répulsive qui pourrait conférer un rempart chimique expliquant l'absence de prédateur connu ou observé et l'abondance de vers au sein des colonies[27].

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